Diversity and Abundance of Birds in Agricultural Zone Associated to the Bay Santa María La Reforma, Sinaloa, Mexico ()

1. Introduction
El desarrollo agrícola en Sinaloa, detonó entre 1970 y 1990 al duplicarse la superficie de irrigación, principalmente en terrenos ejidales, aumentando su aportación económica y su impacto al ambiente en cuanto al recurso agua y el suelo se refiere [1] . En Sinaloa el impacto ocasionado en la distribución y abundancia de poblaciones silvestres debido a la transformación de hábitat natural a cultivos agrícolas ha sido poco evaluado. En este sentido, la facilidad de observar aves y que las poblaciones de muchas especies han disminuido, facilita el que sean utilizados para evaluar el impacto de cambios de hábitat [2] .
La agricultura es la actividad primaria de mayor importancia para la producción de alimentos en el mundo [3] y su crecimiento está ligado a la pérdida de cobertura vegetal [4] , por lo que es necesario evaluar si la perdida y/o fragmentación de hábitat se considera una de las principales causas del decremento de poblaciones de aves silvestres [5] y, por lo tanto, la consecuente disminución de la biodiversidad [6] y ser causal de que las especies se encuentren amenazadas [7] . En este sentido, generar datos sobre la diversidad biológica se convierte en un elemento básico que permite planificar las políticas de conservación a una escala adecuada [2] [8] [9] ; sin embargo, en México no sólo se afronta el problema de la pérdida de la biodiversidad, sino también el de la existencia de vacíos de información sobre el conocimiento de la misma [10] [11] .
La biodiversidad es importante por la variedad de servicios ambientales que brinda [11] [12] [13] . Mantener y conservar esa diversidad biológica es un objetivo de la humanidad para conservar la riqueza natural en el planeta y hacer sustentable toda acción en su racional aprovechamiento, incluyendo la agricultura [14] . Para el caso de las aves, Navarro y colaboradores [15] señalan que se han descrito entre 1123 y 1150 especies en México y considera que este grupo taxonómico está bien conocido. De estas se reportan 486 para Sinaloa [16] [17] . Sin embargo, poco se sabe sobre las interac- ciones que se dan entre ellas y la actividad agrícola.
Este trabajo contribuye a generar conocimiento sobre la abundancia y diversidad ornitológica de la zona agrícola asociada a la BSM-LR, ya que consideramos que las nuevas condiciones ambientales de los sistemas agrícolas representan un hábitat im- portante para el desarrollo de especies de interés para la conservación así como para especies oportunistas que por su abundancia pueden afectar económicamente la acti- vidad. Esto, con el fin de que esta información sea tomada como antecedente técnico para considerar estos ecosistemas de origen antropogénico en el diseño de esquemas de conservación como las ANP ya que usualmente son excluidos por considerarse sistemas transformados para el beneficio del hombre.
2. Materiales y Métodos
La BSM-LR es un humedal costero con un área húmeda de 586 km2, ubicada en la zona centro-norte del estado de Sinaloa (Figure 1), y se une al Golfo de California en su parte sur por la boca Punta Yameto de 3.4 km de amplitud y al norte por la boca de Punta del Perihuete con 5.3 km de abertura, está protegida del mar abierto por la Isla Altamura que forma una barrera arenosa de 42 km que separa ambas bocas, su pro- fundidad promedio es de 7 m y alcanza una máxima de 24 m [18] [19] . La presencia de diferentes tipos de vegetación y grandes planicies lodosas e inundables, le confieren diferentes hábitat que son utilizados por altas concentraciones de aves de diferentes especies [20] , por lo que es considerada, a nivel nacional e internacional, como un sitio de importancia para la conservación [21] . Entre las actividades económicas que se desarrollan en la bahía son la agricultura, acuicultura, cacería deportiva y explotación de sal [22] . El crecimiento de la zona agrícola de BSM-LR alcanzó 33,295 ha en 1992, lo que representa un incremento de 119.8% de su cobertura inicial con respecto a las 15,145 existentes en 1976, a una tasa de crecimiento anual de 955.3 ha [4] , los princi- pales cultivos son maíz, frijol, sorgo y garbanzo.
Para el presente trabajo se realizaron monitoreos mensuales durante el año en siete transectos lineales, distribuidos en toda la zona agrícola de BSM-LR, en los que se registraron todas las aves vistas y escuchadas [6] . Los conteos se realizaron por la mañana, durante las primeras 4.5 horas posteriores a la salida de sol, mientras que por la tarde se iniciaron tres horas antes de la postura del sol al presentar mayor actividad [23] [24] .
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Figure 1. Ubicación de Bahía Santa María La Reforma en la zona centro-norte del Estado de Sinaloa, México.
La identificación de las especies se realizó mediante guías de campo para las aves de México y Norteamérica [25] [26] [27] [28] y el uso de binoculares (8 × 40). Las especies se contaron directamente cuando se trató de parvadas menores a 300 individuos [29] [30] , en parvadas mayores a 300 fue estimada utilizando el método de bloques que se basa en el conteo de una porción de la parvada, para posteriormente estandarizarlas con el resto [31] [32] . Se utilizó un vehículo automotor que se desplazaba a una velo- cidad máxima de 20 km por hora, que permite llevar a cabo la identificación y conteo de las aves [6] . Cuando se requirió estimar o identificar especies escurridizas o silen- ciosas se detuvo completamente el vehículo [23] . La lista de aves se integró siguiendo la taxonomía adoptada por la American Ornithologists’ Union [33] en la séptima versión de su lista de aves de Norte y Centro América, que incluye los cambios hasta el suple- mento 56 [34] .
Se consideraron como especies de interés para la conservación a las que están incluidas en la NOM-059 SEMARNAT-2010 [35] y en la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza [36] , así como aquéllas que representan algún grado de endemismo para México [37] .
La riqueza se obtuvo de la acumulación de las especies vistas a lo largo del tiempo de muestreos [38] y la abundancia especifica de la sumatoria del número de individuos vistos cada mes. Mediante el índice de Shannon Wiener [39] y los datos de abundancia mensual se calculó la diversidad alfa para cada mes muestreado en la zona agrícola.
3. Resultados y Discusión
Diversidad y abundancia. Se observaron un total de 15,427 aves de 110 especies, esta diversidad se agrupa en 16 órdenes, 37 familias y 90 géneros (Table 1). El orden Passeriformes fue el más representado con 16 familias y 46 especies, seguido de Charadriforme con 4 familias y 13 especies; ambos representan el 53.6% de las especies que integran el listado; las familias con mayor diversidad de especies se muestran en la Figure 2. Los meses con mayor riqueza fueron diciembre, febrero y abril con 51
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Figure 2. Familias con mayor diversidad de especies.
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Table 1. Lista de especies observadas en la zona agrícola de Bahía Santa María La Reforma, Sinaloa, México.
NOM = NOM 059 SEMARNAT 2010, PR = Protección Especial, A = Amenazada, GE = Grado de Endemismo, E = Endémicas, SE = Semiendémicas, CE = Cuasiendémicas, EDR(*) = Especies con Distribución Restringida a Sinaloa. La estacionalidad se asignó de acuerdo con los criterios de Howell y Webb. 1995. R = Residentes Reproductor, I = Visitante invernal, VNR = Visitante no reproductivo, RV = Residente de verano T = Migrante Transitorio.
especies, mientras que los meses con mayor abundancia fueron abril, mayo y junio (Figure 3), la presencia de sólo 30 especies en el mes de septiembre se puede explicar por la presencia del huracán Manuel que, el 19 de septiembre de 2013, impactó la costa del centro de Sinaloa, una semana antes del muestreo.
La riqueza de especies observadas en la zona agrícola representó el 35.5% de las especies que reporta Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas para la BSM-LR [40] , de las cuales por su condición exótica sobresalieron Streptopelia decaocto, Sturnus vulgaris y Passer domesticus, que generalmente se observan en ambientes urbanos, pero que ahora amplían su distribución a zonas agrícolas, donde en el futuro pueden representar un peligro para la producción agrícola, como sucede con otras especies plaga que reporta Martínez-López [41] .
Las zonas agrícolas son ambientes modificados por el hombre para la producción de alimento, cambios que generan condiciones ambientales que favorecen a ciertas especies granívoras, que por la alta disponibilidad de alimento tienden a incrementar sus poblaciones [2] [42] . En la zona agrícola de BSM-LR, las especies más abundantes fueron Agelaius phoeniceus, Quiscalus mexicanus, Zenaida macroura y Columbina passerina, con el 77.6% del total de las aves presentes, su abundancia puede representar un peligro para la producción de granos, ya que se ha observado que las poblaciones aumentan a partir de abril hasta agosto, cuando los cultivos producen espigas o mazor- cas y el ciclo agrícola termina (Figure 3). Estos resultados concuerdan con Martínez López [41] , quien reporta a Quiscalus mexicanus Agelaius phoeniceus y Molothrus ater como especies que ocasionan pérdidas económicas en la agricultura sinaloense.
Especies de interés para la conservación. De las 110 especies vistas en la zona agrícola de BSM-LR, 16 (14.6%) son de interés para la conservación (Table 1) de las cuales siete están bajo estatus de protección, de acuerdo a la NOM-059 SEMARNAT 2010 (una amenazada y seis en protección especial), nueve presentan algún endemismo para México (cuatro endémicas, cuatro semi-endémicas y una cuasi-endémica) y dos presentan distribución restringida para Sinaloa. Las familias con mayor número de
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Figure 3. Riqueza y abundancia de aves presentes en la zona agrícola de BSM-LR.
especies de interés para la conservación son accipitridae con cinco y emberizidae con tres. Las especies de interés para la conservación son las que menor abundancia tuvieron en la zona agrícola (Table 1), quizás porque su presencia en el sistema agrícola se relaciona con los nichos ecológicos que resultaron debido a la transformación de hábitat primarios en zonas agrícolas.
Al respecto, Rodríguez-Estrella [2] señala que la fragmentación y transformación de ecosistemas desérticos a campos agrícolas y urbanos han afectado la distribución y abundancia de seis especies altamente selectivas al matorral desértico de Baja Cali- fornia; asimismo, que las actividades humanas pueden jugar un papel importante en la conservación de las especies. En tanto que para Sinaloa, Gurrola [4] evaluó cambios en la cobertura vegetal y uso de suelo de BSM-LR en el periodo de 1973 a 1992 (19 años), mediante el uso de la técnica de percepción remota, y señala que el crecimiento del área agrícola asociada a la bahía ocupa áreas que originalmente estaban cubiertas por bosque espinoso y vegetación halofita, y que estos cambios pudieron afectar a las poblaciones de aves locales y migratorias.
En este trabajo se presentan datos sobre diversidad de especies en la zona agrícola asociada a BSM-LR; sin embargo, no se cuenta con datos históricos para saber qué tipo de impacto ha tenido la transformación de bosque espinoso y vegetación halofita en la abundancia y distribución de las poblaciones de aves.
La diversidad de especies de aves anual para la zona agrícola asociada a BSM-LR fue de 2.7 relativamente bajo con respecto a 4.70 que se esperaría si todas las especies tuvieran la misma abundancia [39] . La disparidad en la abundancia de las especies que componen la comunidad de aves, indica que existe poca uniformidad de los valores de importancia de las especies en el sistema agrícola y, por lo tanto, indica la presencia de especies con alta representatividad y especies raras con presencia de muy pocos representantes. En la Table 2 se observan los datos de abundancia, riqueza específica y
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Table 2. Datos de abundancia, riqueza de especies y del índice de Shannon Wiener, a lo largo del periodo de muestreo.
del índice de Shannon Wiener, obtenidos para cada uno de los meses que incluyó el muestreo. Esta disparidad en abundancia de las especies coincide con los resultados de Carrascal y Palomino [43] sobre las elevadas densidades y riqueza de especies en- contradas en las zonas agrícolas de la Isla Tenerife del archipiélago canario, localizada a 288 m de la costa Africana.
4. Conclusiones
La diversidad y riqueza de aves en la Bahía Santa María La Reforma fue del tamaño de 110 especies; mientras que la abundancia se puso de manifiesto con más de 15,000 aves presentes, con predominancia de las especies Agelaius phoeniceus, Quiscalus mexi- canus, Zenaida macroura y Columbina passerina, que junto con las exóticas Strepto- pelia decaocto, Sturnus vulgaris y Passer domesticus pueden representar un peligro para las zonas agrícolas, específicamente para los cultivos de maíz y sorgo que se siembran en la zona agrícola asociada a dicha bahía, lo que quizás influye para que esta área sea un hábitat muy importante para las especies presentes.